Иоанно-Предтеченский храм находится в самом центре Зарайского кремля, недалеко от Никольского собора. За свою историю здание не раз перестраивалось. В середине XVI века при Иване Грозном возвели новый Иоанно-Предтеченский храм, «что под колоколами».
В 1525 году он значится уже каменным. В 1740-х годах ветхую церковь разобрали, и воздвигли новый храм. К 1818 году постройка обветшала и почти три года восстанавливалась — в ней появились три престола и колокольня, примыкавшая к алтарной стене.
Нынешний собор был возведен в 1904 году. Центральный престол освящен в честь усекновения главы Иоанна Предтечи; правый — во имя апостолов Петра и Павла, левый — князя Владимира.
Храм закрыли и разграбили в 1929 году. В церковном здании расположился кинотеатр, во Владимирском приделе был устроен буфет, а рядом с алтарём — общественный туалет. Колокольню и памятник княжеской семье разрушили. Собор передали верующим в 1992 году. Два года спустя была сооружена деревянная колокольня и установлены десять новых колоколов.
В августе 2002 года был освящен восстановленный памятник-надгробие княжеской семье. Сегодня стены и своды храма покрывают новые и отреставрированные росписи, для списка иконы Николы Зарайского изготовлена резная сень. Почитаемый образ стоит, как и прежде, у алтаря собора.
